در فیلم هری پاتر و شاهزاده دورگه، هری پاتر وارد ششمین سال تحصیل خود در مدرسه هاگوارتز می‌شود. فضای دنیای جادوگری به دلیل بازگشت ولدمورت تاریک‌تر و خطرناک‌تر شده و هری و دوستانش باید با تهدیدهای تازه‌ای روبه‌رو شوند. دامبلدور تصمیم می‌گیرد هری را در کشف رازهای گذشته ولدمورت همراه خود کند.

هری در کلاس معجون‌سازی کتابی قدیمی پیدا می‌کند که روی آن نوشته شده «متعلق به شاهزاده دورگه». یادداشت‌ها و دستورهای این کتاب به هری کمک می‌کند در درس معجون‌ها بسیار موفق شود. در همین زمان، او به همراه دامبلدور خاطرات مربوط به دوران جوانی تام ریدل را بررسی می‌کند تا سرنخ‌هایی درباره قدرت عجیب و خطرناک ولدمورت پیدا کنند.

با پیشرفت تحقیقات، هری و دامبلدور متوجه می‌شوند که ولدمورت برای رسیدن به جاودانگی، روح خود را به چند بخش تقسیم کرده و آن‌ها را در اشیای مختلف پنهان کرده است. این اشیا که «هورکراکس» نام دارند، کلید شکست ولدمورت هستند. هری کم‌کم می‌فهمد که مبارزه نهایی با دشمن قدیمی‌اش نزدیک‌تر از چیزی است که تصور می‌کرد.

در پایان، هری و دامبلدور برای پیدا کردن یکی از هورکراکس‌ها از هاگوارتز دور می‌شوند، اما پس از بازگشت، اتفاقی تلخ و سرنوشت‌ساز رخ می‌دهد. مرگ دامبلدور ضربه بزرگی به هری و دوستانش وارد می‌کند و آینده دنیای جادوگری را در هاله‌ای از خطر قرار می‌دهد. هری تصمیم می‌گیرد مسیر خود را ادامه دهد و برای رویارویی نهایی با ولدمورت آماده شود.